Staffel 1-4:
In Staffel 1 lernen wir Dexter Morgan (Michael C. Hall) kennen, einen Serienmörder der beim Miami-Metro Police Department als Forensiker arbeitet und in seiner Freizeit Selbstjustiz übt.

In Staffel 2 gerät er jedoch immer mehr in Schwierigkeiten, nachdem Beweise seiner mörderischen nächtlichen Streifzüge auftauchen, und das FBI in die Ermittlungen gegen den so genannten Bay-Harbor-Metzger einbezogen wird. Dexter begegnet seinen dunkelsten Dämonen und entkommt dem FBI, um in Staffel 3 seinen Killerinstinkt neu zu entdecken und bei einem aufsehenerregenden Fall ins Visier des mächtigsten und einflussreichsten Staatsanwalts von Miami zu geraten.

Staffel 4 präsentiert gleich zwei Neuzugänge: ein Baby und den Trinity-Killer! Mit Frau und Kindern im Schlepptau hat Dexter mehr denn je zu verlieren und verstrickt sich in ein tödliches Spiel mit einem Mörder, der nicht weniger gefährlich und getrieben ist als er selbst.

Staffel 5-8:
Nach Ritas Tod plagen Dexter in Staffel 5 Schuldgefühle. Auf der Suche nach Trost führt er sein altes blutiges Doppelleben und lässt sich auf eine unerwartete Beziehung mit der geheimnisvollen Lumen (Julia Stiles) ein.

Staffel 6 erweckt Amerikas beliebtesten Serienkiller zu neuem Leben - mit neuen Leichen. Eine Reihe von grausigen Morden, die auf das Buch der Offenbarungen zurückgehen, und das Auftauchen des Doomsday-Killers führen Dexter und das Miami-Metro Police Department auf die Spur einer Bestie mit wahrhaft biblischen Ausmaßen.

Staffel 7 hält für Dexter die Romanze mit einer schönen Killer-Kollegin bereit, Deb (Jennifer Carpenter) muss währenddessen erfahren, wie schwierig es ist, die Geheimnisse ihres Bruders zu bewahren, Batista träumt von einem friedlichen Ruhestand, Quinn verliebt sich und LaGuerta ist kurz davor, Dexter als Bay-Harbor-Metzger festzunageln.

In der letzten Staffel versucht Dexters entfremdete Schwester Deb mit ihrer eigenen Schuld an den Verbrechen des Bruders fertig zu werden, während ein emotional angeschlagener Dexter sich einem Psychopathologen gegenübersieht, der seinen Mord-Kodex genau kennt und seine triebhafte Reise als Freizeitkiller beendet - mit einem blutigen Überraschungsfinale, das Fans nie mehr loslassen wird.

New Blood:
Viele glauben, dass Dexter infolge eines tragischen Bootsunfalls gestorben ist - und irgendwie stimmt das auch. Denn er hat mit seiner blutigen Vergangenheit abgeschlossen und lebt seit mittlerweile zehn Jahren unter falschem Namen in der Kleinstadt Iron Lake im Staate New York.
Mit Erfolg konnte er hier seinen Drang zum Morden - seinen "dunklen Begleiter" - unterdrücken und ein ruhiges Leben mit einem "normalen" Job und einer neuen Freundin, der örtlichen Polizeichefin, beginnen. Dexter scheint alles unter Kontrolle zu haben - bis unverhofft sein Sohn auftaucht und Dexters neues Leben von jetzt auf gleich auf den Kopf stellt. Völlig aus dem Konzept gebracht, merkt Dexter schon bald, dass er seinem "dunklen Begleiter" nicht länger entfliehen kann, und gerät auf Kollisionskurs mit einem sehr gefährlichen Einwohner Iron Lakes.