Die 14 jährige Shizuku ist ein cleveres Mädchen und liebt es, zu lesen. Auch in den letzten Sommerferien an der Mittelschule nutzt sie jede freie Minute, um ihre Nase in Bücher zu stecken. Große Freude bereitet ihr außerdem das Übersetzen von Liedtexten ausländischer Pop-Songs ins Japanische.

Eines Tages fällt Shizuku auf, dass der Name Seiji Amasawa in allen Büchern auftaucht, die sie in der Bibliothek ausgeliehen hat. Sie sucht und findet den Namen auch in anderen Büchern, die sie erst kürzlich gelesen hat. Jemand anders, jemand den sie nicht kennt, hat also irgendwo genau denselben Büchergeschmack wie sie. Jedes Buch, das sie liest, hat er bereits gelesen und sie ist sich nicht sicher, ob ihr diese Vorstellung gefällt.

Am folgenden Tag ist Shizuku auf dem Weg zu ihrem Vater, um ihm sein Mittagessen zu bringen, als sie eine gewöhnlich aussehende Katze entdeckt, die ganz alleine im Zug mitfährt. Zunächst kann sie kaum glauben, dass die Katze wirklich alleine ist, doch als das Tier den Zug an der Station verlässt, an der auch Shizuku aussteigen muss, beschließt das Mädchen, ihr zu folgen.

Die zufällige Begegnung mit der Katze führt Shizuku zum Haus Seiji Amasawas. Dort lernt sie eine Familie kennen, die die Musik liebt und die mystische und magische Katze lehrt sie, nach "den verborgenen Schätzen" des Lebens zu suchen.

Shizuku träumt davon, Schriftstellerin zu werden und Seiji möchte nach Italien gehen und ein berühmter Geigenbauer werden. Er hat sich an einer Schule in Italien beworben und wartet auf deren Antwort.

Dem gemeinsamen Glück von Seiji und Shizuku steht einiges entgegen; beide haben ihren eigenen Traum, der sie in verschiedene Richtungen führt. Doch ihre Gefühle füreinander sind stark. Whisper of the Heart erzählt berührend und herzerwärmend, wie die beiden in ihren Herzen Raum füreinander schaffen.